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动画讲述了一只名叫做暮光闪闪u002F紫悦（Twilight Sparkle）的独角兽，要执行她导师塞拉斯缇娅公主u002F宇宙公主（Princess Celestia）的任务，在小马镇u002F小马谷（Ponyville）学习关于友谊的知识。她与另外五只小马，苹果杰克u002F苹果嘉儿（Applejack）、瑞瑞u002F珍奇（Rarity）、云宝黛西u002F云宝（Rainbow Dash）、小蝶u002F柔柔（Fluttershy）与萍琪u002F碧琪（Pinkie Pie），成为最要好的朋友。每只
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在WRGP大赛中打败了新世界队的5D's队，原以为可以阻止圣柜摇篮的坠落，没想到历史出现变动，造成了圣柜摇篮在现实中出现并且下坠，游星等人决定前往阻止Z-ONE等人毁灭新童实野市的计划。在决斗中，乌鸦与秋成功拯救了被过去束缚的雪莉；为了守护同伴而赌上性命的龙亚作为最后一位龙印者觉醒，召唤出了生命洪流龙，也让阿波利亚找到了希望。与此同时，布鲁诺为了教导游星如何击败Z-ONE，与游星展开了骑乘决斗，并提示了他加速同调之上的可能性。在布鲁诺与阿波利亚不惜牺牲的帮助下，游星与Z-ONE展
